게임은 잭과 덱스터가 폭군인 베거 백작에 의해 헤이븐 시티에 대한 범죄로 황무지로 추방되는 것으로 시작된다. 추방에 반대하는 아셀린은 떠나기 전에 잭에게 신호기를 주며 "살아남아라"고 말한다. 그들이 사막을 여행하는 동안, 회상 장면이 헤이븐 시티가 자유 연합과 살아남은 메탈 헤드 및 그들의 동맹인 KG 데스 봇 간의 전쟁 중임을 드러낸다. 그 후, 궁전은 알 수 없는 힘에 의해 파괴된다. 잭, 덱스터, 그리고 페커가 의식을 잃었을 때, 그들은 사막 주민들에 의해 구출되어 스파르구스 시티로 돌아간다.
스파르구스에서 깨어난 잭은 왕 다마스에게 자신이 전사로서 아레나 도전과 도시를 위해 봉사함으로써 문명에서 자신의 자리를 얻어야 한다고 들은 후, "이제 그의 삶이 속한" 도시를 위해 복구 작업을 수행해야 한다. 그의 임무는 모래 폭풍 이후 유물 회수, 업그레이드를 위한 버기와 리퍼 도마뱀 경주, 에코 크리스탈과 버기 수집, 리퍼 도마뱀 위에서 캥거루 쥐 잡기, 그리고 오아시스 도시에서의 여러 가지 잡일을 포함한다. 이 사건들 중 가장 중요한 것은 잭이 어둠을 균형 잡기 위해 빛의 에코 능력을 부여받는 것으로, 이는 잭이 문명의 마지막 희망이라고 믿는 오라클에 의해 프리커서 사원에서 주어진다. 이 능력에는 시간 느리게 하기, 치유 능력, 방패 능력, 심지어 비행 능력이 포함된다. 그 과정에서 잭은 프리커서 수도사인 심과 버기 차고 주인인 클리버와 친구가 되는데, 그들은 처음에는 그를 싫어하지만 시간이 지나면서 그의 신뢰를 얻는다. 다마스의 사막 임무 중 하나에서 잭은 아셀린을 만나게 되는데, 그녀는 다마스가 자신의 오래된 신호기를 확인할 것이라는 것을 알고 있었기 때문에 그를 찾을 것이라고 말한다. 그녀는 다마스를 아는 방법을 말해주기를 거부하고, 잭에게 메탈 헤드와 새로운 크림존 가드 데스 봇으로부터 헤이븐 시티를 방어하기 위해 돌아와 달라고 간청한다. 추방에 대한 원망으로 잭은 돌아가기를 거부한다. 아셀린은 그를 떠나지만, 나중에 악당 베거 백작이 그의 친구들에게 무엇을 계획하고 있는지 알게 된 잭은 마음을 바꾸고 교통수단을 이용해 헤이븐 시티로 여행을 떠난다. 잭과 덱스터는 적들이 세운 장벽으로 인해 분열된 헤이븐의 저항 세력을 재결합시키고, 그들이 메탈 헤드와 데스 봇을 물리칠 수 있다는 희망을 준다.
The game begins with Jak and Daxter being banished into the Wasteland by the tyrannical Count Veger for supposed crimes against Haven City. Ashelin, who opposes the banishment, gives Jak a beacon before she leaves and tells him to "stay alive". As they travel through the desert, flashbacks reveal that Haven City is at war between the Freedom League and the surviving Metal Heads and their allies, the KG Death Bots. The Palace is then destroyed by an unknown force. As Jak, Daxter, and Pecker lose consciousness, they are rescued by a group of desert-dwellers, who take them back to Spargus City.
Waking up in Spargus, the King, Damas, says that Jak must earn his place in the civilization by proving himself as a warrior in both the Arena challenges and by serving the city, who his "life now belongs to" for being rescued. His missions involve recovering artifacts after sandstorms, racing for both buggies and Leaper lizards for upgrades, Eco crystals and buggies, catching Kanga rats upon a Leaper lizard, and several other odd jobs in the oasis city. Most important among these events is that Jak is bestowed Light Eco abilities to balance the darkness within, granted to him at the Precursor temple by an oracle who believes that Jak is the last hope for the civilization. These powers include time-slowing abilities, healing powers, shield abilities, and even flight. Along the way, Jak befriends the Precursor Monk, Seem, and a buggy garage owner, Kliever – who initially dislike him until he gains their trust over time. During one of Damas' missions into the desert, Jak is found by Ashelin, who reveals that she knew Damas would find him since she knew he would check his old beacons. She refuses to tell him how she knows Damas and then begs Jak to come back to Haven City to defend it from the Metal Heads and the new Krimzon Guard Deathbots. Still embittered about being exiled, he refuses to return. Ashelin leaves him, but later, after finding out what the evil Count Veger has in store for his friends, Jak changes his mind and makes the journey via transport to Haven City. Jak and Daxter help reunite the resistance in Haven, who is divided due to barriers put up by enemies, and give them hope that they can beat back the Metal Heads and Deathbots.